Geissmann, T. (2002). Gibbons: Communication, radiation and conservation biology of the forgotten apes. Habilitationsschrift zur Erlangung der venia legendi für das Fachgebiet Zoologie an der Tierärztlichen Hochschule Hannover, Germany. 57 pp.

Gibbons: Communication, radiation and conservation biology of the forgotten apes

Thomas Geissmann

Summary:

Because of their basal position in the phylogeny of the recent apes and humans and because of their species diversity, the gibbons or small apes (Hylobatidae) are a key group for our understanding of the evolutionary radiation of living apes (Hominoidea). Gibbons differ not only from Old World monkeys, but also from other hominoids by several derived specialisations in their anatomy, locomotion, social structure and communication not shared by other apes. In contrast to their sister taxon, the great apes, comparatively little research is being carried out on the small apes. Therefore, the present habilitation thesis is focusing on three aspects of gibbon biology.

(1) In the first part of this thesis, various components of gibbon communication are analysed. All gibbon species produce long, loud and relatively stereotyped morning song bouts. Males and females of the silvery gibbon (Hylobates moloch) prefer to sing at different times of the day: Males sing more often before dawn, whereas females sing after dawn. This species is unusual among gibbons in that males rarely sing and most of the songs are female solo songs. Silvery gibbon females can easily be recognised by their songs. Female song phrases can be shown to exhibit more variability between individuals than within individuals, and more variability between populations than within populations. In spite of a previously published hypothesis, silvery gibbon females do not compensate the near absence of a family-labelling male song by an increased individuality of their female phrases. The amount of female song individuality in this species is intermediate between the variabilities exhibited by two other species (H. klossii and H. agilis), both of which exhibit more frequent male than female singing. Mated siamangs (Symphalangus syndactylus) produce duet songs only. These are more complex than duet songs produced by other gibbon species. Siamang duet songs may serve to strengthen the pair bond as supported by the results of two studies: (1) Upon a partner exchange, newly mated siamangs have to re-coordinate their duet contributions by a partner directed learning effort and (2) the amount of duetting siamang pairs is correlated with indicators of pair bond strength. Mirror self-recognition (MSR) has rarely been studied in gibbons. One of the studies of this thesis found first evidence for MSR capacity in a siamang and two gibbons of the genus Nomascus. This appears to be the first time such evidence is presented for nonhuman primates other than great apes.

(2) A second part of this thesis is focusing on gibbon diversity and evolution. Body weights of adult wild gibbons fall into three distinct size classes corresponding to the genera Hylobates, Bunopithecus and Nomascus, and Symphalangus, respectively. These differences appear to exist in neonatal body weights as well. The absence of light facial markings in the siamang has previously been regarded as a primitive characteristic. It can be demonstrated that white facial markings do occasionally occur in siamangs and that their presence is probably a primitive feature in gibbons. Gibbon songs are shown to be useful tools in systematics. They permit to find the location of potential subspecies boundaries (e.g. in H. moloch), to discover previously unrecognised species (e.g. N. sp. cf. nasutus), and to reconstruct gibbon phylogeny at least on the species level. All but two species of gibbons produce duet songs. It can be shown that duetting is a primitive characteristics in gibbons and that the absence of duetting in H. klossii and H. moloch is a derived and probably synapomorphic characteristic of these two species. Singing evolved at least four times in nonhuman primates. Gibbon and human singing behaviour probably share several characteristics with, and probably evolved from, loud calls similar to those exhibited by most living Old World monkeys and apes. In contrast to previous studies, DNA sequences from the mitochondrial control region may have the potential to resolve the phylogeny of the gibbons above the species level. In addition, the distances between gibbon species groups are in the same range as those between Pan and Homo, or higher, suggesting that four distinct genera of gibbons should be recognised (previously recognised as subgenera only).

(3) The third part of this thesis is focusing on gibbon conservation. Captive gibbon populations in Vietnam and China are characterised by a virtual absence of breeding success, a high influx of young animals from the wild and a probably low survival rate. Unless these conditions are reversed, building-up of self-sustaining captive populations will not be possible. As demonstrated in the example of wild Javan silvery gibbons (H. moloch), song data are a valuable and non-invasive tool in estimating gibbon population size and density. Wild gibbons are still being decimated even within National Parks (as documented for Nam Bai Cat Tien, Vietnam). The eastern black crested gibbon (N. sp. cf. nasutus) appears to be the rarest and most endangered primate species with a global population of probably less than 50 individuals (distributed over Hainan and NE-Vietnam). A survey of Vietnamese gibbons reveals that gibbons probably are extinct in 56% of the areas in which they have previously been recorded or believed to occur. This proportion is particularly high in northern Vietnam, suggesting that three gibbon species are now critically endangered in Vietnam: N. concolor (61%), N. leucogenys (67%), N. sp. cf. nasutus (75%).

Media and scientists consistently portray great apes as having the highest conservation priority among apes. Unless stronger and more efficient efforts are made to conserve the more critically endangered small apes, we will, in the near future, lose several species of this radiation which is pivotal for our understanding of hominoid and human evolution. This habilitation thesis is a contribution towards the improvement of gibbon conservation.

Zusammenfassung:

Aufgrund ihrer basalen Abspaltung vom Stammbaum der rezenten Menschenaffen und des Menschen sowie aufgrund ihrer hohen Artenvielfalt sind die Gibbons oder Kleinen Menschenaffen (Hylobatidae) eine Schlüsselgruppe zum Verständnis der Evolution der Menschenaffenartigen (Hominoidea). Gibbons unterscheiden sich nicht nur von den geschwänzten Altweltaffen (Cercopithecoidea), sondern auch von den anderen Menschenaffen durch viele abgeleitete Merkmale in ihrer Anatomie, Fortbewegung, Sozialstruktur und Kommunikation. Im Gegensatz zu ihrer Schwestergruppe, den Grossen Menschenaaffen, wird an den Kleinen Menschenaffen jedoch kaum wissenschaftliche Forschung betrieben. Deshalb werden in der vorliegenden Habilitationsschrift drei Aspekte der Gibbonbiologie untersucht.

(1) Im ersten Teil dieser Arbeit werden vor allem verschiedene Komponenten der Gibbonkommunikation analysiert. Alle Gibbonarten produzieren lange, laute und relative stereotype Morgengesänge. Männchen und Weibchen des javanischen Silbergibbons (Hylobates moloch) singen bevorzugt zu verschiedenen Tageszeiten: Männchen singen öfter vor der Dämmerung, Weibchen öfter danach. Diese Gibbonart ist ungewöhnlich, weil Männchen selten singen und die meisten Gesänge Weibchensoli sind. Die Weibchen können an ihren Gesängen leicht individuell erkannt werden. Ihre Strophen weisen mehr Variabilität zwischen den Individuen auf als innerhalb der Individuen, und auch mehr Variabilität zwischen den Populationen als innerhalb der Populationen. Im Gegensatz zu einer früher publizierten Hypothese kompensieren Silbergibbonweibchen nicht die Abwesenheit von gruppen-spezifischen Männchenstrophen durch eine erhöhte Individualität ihres Gesangs. Das Ausmass ihrer Individualität liegt vielmehr intermediär zwischen den Werten für zwei andere Arten (H. klossii und H. agilis), in welchen die Männchen deutlich mehr singen als die Weibchen. Verpaarte Siamangs (Symphalangus syndactylus) produzieren nur Duettgesänge. Diese sind komplexer als die Duette anderer Gibbonarten. Siamang-Duette könnten eine Rolle bei der Stärkung der Paarbindung spielen. Diese Hypothese wird unterstützt durch die Resultate zweier Studien: (1) Nach einem Partnertausch müssen neuverpaarte Siamangs lernen, ihrer Duettbeiträge mit denen ihrer neuen Partner zu koordinieren, und (2) die Häufigkeit und der Zeitanteil des Duettierens korrelieren mit Indikatoren der Paarbindung. Selbsterkennung im Spiegel wurde bei Gibbons nur selten untersucht. Eine im Rahmen dieser Habilitationsarbeit durchgeführte Studie erbrachte erste Hinweise für die Selbsterkennung bei einem Siamang (Gattung Symphalangus) und zwei Schopfgibbons (Gattung Nomascus). Es handelt sich dabei vermutlich um die ersten derartigen Resultate für nichtmenschliche Primaten ausserhalb der grossen Menschenaffen.

(2) In einem zweiten Teil dieser Habilitationsschrift werden Diversität und Evolution der Gibbons untersucht. Körpergewichte adulter Gibbons fallen in drei unterschiedliche Gewichtsklassen, welche den Gattungen Hylobates, Bunopithecus und Nomascus, und Symphalangus entsprechen. Diese Unterschiede zeichnen sich bereits bei den Körpergewichten neonataler Gibbons ab. Das Fehlen einer hellen Gesichtszeichnung beim Siamang wurde bisher als ursprüngliches Gibbonmerkmal interpretiert. Tatsächlich tritt das Merkmal, wenn auch selten, in Form einer weissen Überaugenbinde auf. Diese Entdeckung lässt annehmen, dass nicht das Fehlen, sondern die Präsenz des Merkmals ein ursprüngliches Gibbonmerkmal ist. Gibbongesänge sind nützliche Hilfsmittel für die Systematik. Mit ihrer Hilfe lassen sich vermutete Unterartgrenzen lokalisieren (z.B. bei H. moloch), bisher unerkannte Arten entdecken (z.B. N. sp. cf. nasutus), und - zumindest auf dem Artniveau - Phylogenien rekonstruieren. Alle ausser zwei Gibbonarten produzieren Duettgesänge. Es lässt sich zeigen, das Duettieren ein ursprüngliches Gibbonmerkmal ist und dass das Fehlen von Duetten bei H. klossii und H. moloch vermutlich ein gemeinsam abgeleitetes Merkmal dieser beiden Arten ist. Gesang entstand mindestens vier Mal unabhängig bei nichtmenschlichen Primaten. Gibbon- und Menschengesänge weisen mehrere Gemeinsamkeiten mit den loud calls von Altweltaffen und Grossen Menschenaffen auf und dürften sich wohl aus ähnlichen Rufen entwickelt haben. Die Phylogenie der Gibbons lässt - auch über dem Artniveau - mit Hilfe von mitochondrialen DNS-Sequenzen rekonstruieren. Sequenzen der Kontrollregion zeigen Distanzen zwischen den Artengruppen, die der Distanz zwischen Pan und Homo entsprechen oder noch darüber liegen. Dies weist darauf hin, dass die Artengruppen der Gibbons vier unterschiedlichen Gattungen entsprechen, obwohl bisher nur Untergattungen anerkannt wurden.

(3) Im dritten Teil dieser Habilitationsschrift wird die Erhaltungsbiologie der Gibbons untersucht. Die Gefangenschaftspopulationen der Gibbons in Vietnam und China zeichnen sich durch einen praktisch fehlenden Fortpflanzungserfolg, einen hohen Zustrom von Jungtieren aus dem Freiland und eine vermutlich niedrige Überlebenswahrscheinlichkeit aus. Solange diese Verhältnisse nicht umgekehrt werden, wird es nicht gelingen, sich selbst erhaltende Gefangenschaftspopulationen aufzubauen. Am Beispiel der javanischen Silbergibbons wird aufgezeigt, dass die Gibbongesänge ein wichtiges Hilfsmittel für die Schätzung der Populationsgrösse und die Bestandesdichte sind. Wilde Gibbons werden selbst in Nationalparks dezimiert (wie am Beispiel des vietnamesischen Nam Bai Cat Tien Nationalparks aufgezeigt). Der Östliche Schwarze Schopfgibbon (N. sp. cf. nasutus) scheint heute die seltenste und am kritischsten bedrohte Primatenart der Welt zu sein, mit einer geschätzten Population von weniger als 50 Tieren (verteilt über Hainan und NO-Vietnam). Ein survey der vietnamesischen Gibbons zeigt, dass die Tiere in 56% der Gebiete, in denen sie früher gefunden oder zumindest vermutet wurden, vermutlich ausgerottet sind. Dieser Anteil ist in Nordvietnam besonders hoch und lässt annehmen, dass drei Gibbonarten in Vietnam als kritisch bedroht eingestuft werden müssen: N. concolor (61%), N. leucogenys (67%), und N. sp. cf. nasutus (75%).

Sowohl Medien wie Wissenschaftler streichen konsistent die Grossen Menschenaffen als die Affenarten heraus, welche die höchste Schutzpriorität erhalten sollten. Wenn nicht sofort effizientere Massnahmen für die deutlich bedrohteren Kleinen Menschenaffen konzipiert werden, werden wir in nächster Zukunft mehrere Arten dieser für das Verständnis der menschlichen Evolution wichtigen Primatenreihe verlieren. Diese Habilitationsschrift soll dazu beitragen, die Grundlagen für die Erhaltung der Gibbons zu schaffen.